1954년 이후, 연이은 고지라의 공격으로 인해 피폐해진 일본은 수도를 동해 쪽 오사카로 옮겨 고지라를 자극하지 않을 새로운 에너지 개발에 부심한다. 그러나 스기우라가 극비리에 시도한 플라즈마 발전 에너지를 감지한 고지라는 오사카를 습격하고, 당시, 자위대 특수부대원들이 필사적으로 고지라에 대항해보려고 하지만 결국 역부족으로 끝나고 만다.
2010년, 당시 특수부대의 생존자였던 키리코는 고지라를 쓰러뜨리기 위해 조직된 G 그래스퍼의 대장으로 취임한다. 그리고 그 상부조직인 G 대책본부에서는 고지라를 통째로 소멸시키기 위한 블랙홀 병기 ‘디멘션 타이드’의 개발이 이루어지는데, 그 완성을 위해서 G 대책본부는 아키하바라 상점가에 틀어박혀 있던 젊은 천재과학자 쿠도를 초빙한다. 결국 블랙홀 병기는 완성되고 실험이 개시되지만, 그 과정에서 생각지도 못한 일이 일어난다. 발생한 블랙홀에 의해 타임 게이트가 열리며 그곳에서 고대 거대 곤충인 메가누론이 나타난 것이다. 메가누론은 도쿄의 지하수맥을 타고 이동하면서 인간을 공격하고, 이들에 의해 곳곳에서 수맥이 붕괴된 시부야는 물바다가 되고 만다. 물속에서 드디어 성충 메가뉴라로 성장한 메가누론들은 떼를 지어 고지라를 공격하고, 이들이 발생시키는 전파 때문에 기껏 발사한 ‘디멘션 타이드’도 빗나가고 만다. 그리고, 메가뉴라들에 의해 흡수된 고지라의 에너지는 메가뉴라의 왕, 거대 곤충괴수 메가기라스를 각성시키고 마는데…
